В четырех залах представлены подлинные произведения искусства западноевропейские мастеров XIV-XVIII веков - это материалы, связанные с многовековой историей западного христианства. Первый зал рассказывает о зарождении религии, второй и третий посвящены временам инквизиции. Четвертый зал посвящен периоду Великой французской революции.
На экспозиции представлены редкие произведения живописи - "Святое беседование" Джованни Беллини, "Голгофа" Питера Поурбуса, "Папа Григорий I Великий" Цейтблома, уникальное издание "Молота ведьм", макет готического храма, рыцарские шлем и меч, а также коллекция папских медалей. Многие из этих вещей выставляются впервые.
Музей основан 15 ноября 1932 года решением Российской Академии Наук и долгое время находился в Казанском соборе на Невском проспекте. После передачи Казанского собора РПЦ музей переехал в новое здание на Почтамтской улице. Сейчас в Казанском соборе остается более 40 проц всей музейной коллекции: это фонды архаики и истории русского православия, а также большая часть графических материалов. Однако ожидается, что фонды музея будут окончательно перемещены в новое здание к середине декабря.
Пока в музее открыты экспозиции, посвященные архаическим верованиям и обрядам, религии Древнего Египта, Древней Греции и Древнего Израиля, возникновению и сущности христианства, а также русскому православию. В ближайшем будущем будут открыты еще несколько залов, посвященных истории протестантизма. Появятся залы старообрядчества. В планах музея также входит восстановить экспозицию, посвященную западному средневековью. В эту экспозицию, существовавшую в музее 20 лет назад, входила и печально знаменитая камера инквизиции.