В мае 1925 года при Ленинградском металлическом заводе (ЛМЗ) имени Сталина была организована футбольная команда, от которой ведет свою историю ФК «Зенит».
Поначалу футболисты завода выступали исключительно в местных (районных) соревнованиях. Лишь в 1930 году, укрепив и стабилизировав состав, команда ЛМЗ впервые приняла участие в первенстве Ленинграда. В 1935 году она вышла в финал первенства ВЦСПС, а в 1936 году под названием «Сталинец» была включена в число участников клубных чемпионатов СССР в группе Б (первая лига).
В 1938 году «Сталинец» перешел в группу А (высшую лигу), а в следующем сезоне впервые вышел в финал Кубка СССР, где в упорной борьбе уступил трофей непобедимому в то время чемпиону страны московскому «Спартаку».
Название «Зенит» команда получила в 1940 году.
Военный 1944 год становится для ленинградцев триумфальным. Под руководством Константина Лемешева «Зенит» становится обладателем Кубка СССР, тем самым впервые в истории советского футбола прервав гегемонию московских команд.
Последующие три с половиной десятилетия не принесли команде больших успехов. Наивысшие достижения тех лет: четвертое место в чемпионате СССР 1958 года, пятое место в чемпионатах 1949, 1953 и 1976 (осень) годов, выход в полуфинал Кубка СССР 1945, 1954, 1961 и 1977 годов.
В конце 1970‑х началось возрождение «Зенита». В 1978 году команду возглавил Юрий Морозов. Скоростной атакующий футбол, привитый новым наставником, ставка на молодых ленинградских игроков принесли свои плоды в 1980 году: были завоеваны первые в истории «Зенита» медали чемпионата СССР ‑ бронзовые. На следующий год команда дебютировала в еврокубках.
В 1983 году на смену Морозову пришел Павел Садырин, а команда закончила сезон на 4 месте, выдав немало ярких, запоминающихся матчей, дошла до полуфинала Кубка СССР.
В 1984 году первый и единственный раз в своей истории «Зенит» стал чемпионом СССР. На следующий год ленинградская команда выиграла Суперкубок СССР, вышла в полуфинал Кубка СССР. В 1986 году она заняла четвертое место в чемпионате и четвертый раз подряд вышла в полуфинал Кубка. Но, начиная со следующего сезона, для «Зенита» настал тяжелый период, продолжавшийся целое десятилетие. В 1990‑1991 и 1993‑1995 годах команда выступала в первой лиге чемпионатов СССР и России.
Очередное возрождение петербургского футбола пришлось на середину девяностых. В делах клуба, который возглавил Виталий Мутко, наметились серьезные положительные сдвиги. Вновь у руля команды встал Павел Садырин. Через два года на тренерском мостике Садырина сменил Анатолий Бышовец. Первый успех после долгого перерыва ‑ в 1997 году «Зенит» дошел до полуфинала Кубка России.
Следующее десятилетие стало лучшим в истории «Зенита». В 1999‑м под руководством тренера Анатолия Давыдова, старейшего игрока клуба, незадолго до этого завершившего карьеру, петербуржцы выиграли Кубок России, переиграв в финале московских динамовцев. В следующем сезоне зенитовцы, ведомые вернувшимся в команду Юрием Морозовым, проявили себя и на международной арене, дойдя до финала Кубка Интертото. А в 2001 году «Зенит» впервые попал в тройку призёров чемпионата России, завоевав бронзовые медали. И только тяжелая болезнь легендарного тренера не позволила команде на будущий год добиться большего, нежели выход в финал Кубка страны, в котором она уступила московским армейцам.
Тренерский кризис, поразивший команду с уходом Морозова, завершился приглашением чешского специалиста Властимила Петржелы. Эксперимент оказался удачным: в том же 2003 году «Зенит» завоевал серебряные медали чемпионата и стал первым и единственным обладателем Кубка Российской Премьер‑лиги. Следующие несколько сезонов новых медалей петербуржцам не принесли, хотя в 2004 году команда и лидировала в первенстве страны всего за пять туров до его окончания. Зато той же осенью «Зенит», пройдя два отборочных тура, пробился в групповой этап розыгрыша Кубка УЕФА и был близок к выходу в весеннюю часть турнира. А на следующий год выступил в Европе ещё ярче, на пути к четвертьфиналу Кубка УЕФА выбив из турнира такие уважаемые команды, как АЕК, «Бешикташ», «Русенборг» и марсельский «Олимпик». Одновременно целая группа воспитанников клуба закрепились в составе главной команды страны.
В конце 2005 года контрольный пакет акций клуба приобрело РАО «Газпром». Новое руководство пообещало усилить состав команды и, несмотря на временные неудачи, непременно порадовать болельщиков новыми победами как во внутрироссийских соревнованиях, так и на международной арене. 11 ноября 2007 года «Зенит» стал новым чемпионом России. А спустя месяц добился права выступить и в плей‑офф Кубка УЕФА.
Главные тренеры, в разные годы руководившие командой «Зенит»: Петр Филиппов, Константин Егоров, Константин Лемешев, Михаил Бутусов, Иван Таланов, Георгий Ласин, Владимир Лемешев, Николай Люкшинов, Аркадий Алов, Георгий Жарков, Геннадий Бондаренко, Евгений Елисеев, Валентин Федоров, Артем Фальян, Евгений Горянский, Герман Зонин, Юрий Морозов, Павел Садырин, Владимир Голубев, Станислав Завидонов, Анатолий Коньков, Вячеслав Булавин, Вячеслав Мельников, Анатолий Бышовец, Анатолий Давыдов, Борис Рапопорт, Властимил Петржела.
С лета 2006 года с командой работал известный голландский специалист Дик Адвокаа. 10 августа 2009 года руководство футбольного клуба "Зенит" и совет директоров решили отправить в отставку Адвоката после серии неудачных игр команды в последних турах чемпионата России.
